Herbarium specimens reveal a significantly earlier flowering trend for Cypripedium acaule (Orchidaceae) in North Carolina (U.S.A.)
DOI:
https://doi.org/10.17348/jbrit.v19.i3.1424Palabras clave:
climate change, Cypripedium acaule, flowering times, herbarium specimens, linear regression, North Carolina, phenologyResumen
Cypripedium acaule, el zapatito de dama rosa, es una orquídea nativa del este de Norteamérica, desde el centro y el este de Canadá hasta el sureste de Estados Unidos. Es una flor silvestre primaveral bastante común y llamativa en Carolina del Norte (NC), que se extiende desde las montañas hasta la región de la llanura costera. Un estudio preliminar de los especímenes de herbario de la Universidad de Duke (DUKE) sugirió que las épocas de floración de C. acaule recolectadas en Carolina del Norte en los últimos años eran notablemente más tempranas que las del siglo pasado. Aquí nos propusimos investigar esta hipótesis fenológica accediendo al portal Southeast Regional Network of Expertise and Collections (SERNEC) para extraer los metadatos de 57 herbarios para 502 registros de herbario de C. acaule de Carolina del Norte. De éstos, sólo 193 especímenes de herbario de 55 condados, que abarcaban los años 1886-2022, habían sido recolectados cuando la planta estaba en flor. Cada uno de estos registros «con sello de tiempo» se georreferenció manualmente para incluir coordenadas de latitud, longitud y elevación, utilizando herramientas de Google Earth Pro. Dado que Carolina del Norte varía en más de 2037 m de altitud, casi 3° en latitud y 10° en longitud, las épocas de floración registradas para C. acaule abarcaron 83 días de primavera. Para controlar el efecto de la ubicación en el tiempo de floración, aplicamos la Ley Bioclimática de Hopkins para normalizar los tiempos de floración en todo el estado. Una regresión lineal de las 193 fechas de floración normalizadas sugiere un cambio general en la floración que se ha adelantado 21 días desde 1886. Se realizó una regresión de efectos mixtos para determinar la relación de la elevación, la latitud, la temperatura invernal media, la precipitación invernal total y el número total de días de heladas invernales del año y la ubicación de la recolección (como variables fijas) sobre el efecto del día del año de floración (DOY). El efecto más significativo sobre el DOY de floración procedía de la temperatura media invernal: por cada aumento de 1° C, el DOY de floración se adelantaba 3,23 días. Si esta tendencia se mantiene, la época de floración de C. acaule podría desvincularse del pico de actividad de sus polinizadores, aumentando el riesgo de fracaso reproductivo. Este estudio pone de relieve el papel vital de los especímenes de herbario para comprender los efectos del cambio climático en los cambios de los patrones fenológicos.
Citas
ALMOROX, J. & P. MARTÍ. 2022. Misuses of the terms Day of the Year and Julian Day in agricultural and environmental sciences. Agric. Water Managem. 267:107613. DOI:10.1016/j.agwat.2022.107613.
ARIETTA, A.Z.A. 2020. "Julian Date vs Day of the Year". Website (https://www.azandisresearch.com/2020/01/27/julian-date-vs-day-of-the-year/). Accessed May 2024.
BADECK, F.W., A. BONDEAU, K. BÖTTCHER, D. DOKTOR, W. LUCHT, J. SCHABER, & S. SITCH. 2004. Responses of spring phenology to climate change. New Phytol. 162:295–309. DOI:10.1111/j.1469-8137.2004.01059.x
BERG, C.S., J.L. BROWN, & J.J. WEBER. 2019. An examination of climate-driven flowering-time shifts at large spatial scales over 153 years in a common weedy annual. Amer. J. Bot. 106:1435–1443. DOI:10.1002/ajb2.1381
BLOMQUIST, H.L. & H.J. OOSTING. 1934. A guide to the spring flora of the Lower Piedmont, North Carolina. Seeman Printer, Durham, NC, U.S.A.
BOLMGREN, K., D. VANHOENACKER, & A.J. MILLER-RUSHING. 2012. One man, 73 years, and 25 species. Evaluating phenological responses using a lifelong study of first flowering dates. Int. J. Biometeorol. 57:367–375. DOI:10.1007/s00484-012-0560-8
CALINGER, K.M., S. QUEENBOROUGH, & P.S. CURTIS. 2013. Herbarium specimens reveal the footprint of climate change on flowering trends across north-central North America. Ecol. Lett. 16:1037–1044. DOI:10.1111/ele.12135
DAVIS, C.C. & J.M. YOST. 2020. The contribution of herbarium specimens to phenology research. Appl. Pl. Sci. 8:e11315. DOI:10.1002/aps3.11315
DAVIS, C.C., C.G. WILLIS, B. CONNOLLY, C. KELLY, & A.M. ELLISON. 2015. Herbarium records are reliable sources of phenological change driven by climate and provide novel insights into species’ phenological cueing mechanisms. Amer. J. Bot. 102:1599–1609. DOI:10.3732/ajb.1500237
GAIRA K.S., O.K. BELWAL, & I.D. BHATT. 2024. Potential of herbarium-based phenological studies to predict the climate change impacts. J. Pl. Sci. Phytopathol. 8:110–112. DOI:10.29328/journal.jpsp.1001141
GUPTON, O.W. & F.C. SWOPE. 1986. Wild orchids of the middle Atlantic states. University of Tennessee Press, Knoxville, U.S.A. DOI:10.2307/2996479
ETTINGER, A.K., C.J. CHAMBERLAIN, & E.M. WOLKOVICH. 2022. The increasing relevance of phenology to conservation. Nat. Clim. Change 12:305–307. DOI:10.1038/s41558-022-01330-8
FOX, J. & S. WEISBERG. 2019. An R Companion to applied regression, Third edition. Sage, Thousand Oaks CA, U.S.A. https://www.john-fox.ca/Companion/.
GEISSLER C., A. DAVIDSON, & R.A. NIESENBAUM. 2023. The influence of climate warming on flowering phenology in relation to historical annual and seasonal temperatures and plant functional traits. PeerJ 11:e15188. DOI:10.7717/peerj.15188.
HARRIS, I., T.J. OSBORN, P. JONES, & D. LISTER. 2020. Version 4 of the CRU TS monthly high-resolution gridded multivariate climate dataset. Sci. Data 7:109. https://doi.org/10.1038/s41597-020-0453-3
HEDRICK, B., M. HEBERLING, E. MEINEKE, K. TURNER, C. GRASSA, D.S. PARK, J. KENNEDY, J. CLARKE, J. COOK, & D. BLACKBURN. 2020. Digitization and the future of natural history collections. Biosci. 70:243–251. DOI:10.1093/biosci/biz163
HOPKINS, A.D. 1919. The bioclimatic law as applied to entomological research and farm practice. Sci. Mon. 8:496–513. http://www.jstor.org/stable/6960.
HOPKINS, A.D. 1920. The bioclimatic law. J. Wash. Acad. Sci. 10:34–40. https://www.jstor.org/stable/24521154
JONES, C.A. & C.C. DAEHLER. 2018. Herbarium specimens can reveal impacts of climate change on plant phenology; a review of methods and applications. PeerJ 6:e4576. DOI:10.7717/peerj.4576.
KOPPEL, O. & J.T. KERR. 2022. Strong phenological shifts among bumblebee species in North America can help predict extinction risk. Biol. Conserv. 272:109675. DOI:10.1016/j.biocon.2022.109675
KUNKEL, K.E., D.R. EASTERLING, A. BALLINGER, ET AL. 2020: North Carolina Climate Science Report. North Carolina Institute for Climate Studies. 233 pp. https://ncics.org/nccsr
KUZNETSOVA, A., P.B. BROCKHOFF, & R.H.B. CHRISTENSEN. 2017. lmerTest Package: Tests in linear mixed effects models. J. Stat. Softw. 82:1–26. DOI: 10.18637/jss.v082.i13.
LIETH, H. 1974. Phenology and seasonality modeling. H. Lieth, ed. Springer Science & Business Media, Berlin, Germany.
LÜDECKE, D. 2018. ggeffects: Tidy data frames of marginal effects from regression models. J. Open Source Softw. 3:772. DOI: 10.21105/joss.00772
MEINEKE, E.K., C.C. DAVIS, & T.J. DAVIES. 2018. The unrealized potential of herbaria for global change biology. Ecol. Monogr. 88:505–525. DOI:10.1002/ecm.1307
MILLER-RUSHING, A.J., T.T. HØYE, D.W. INOUYE, & E. POST. 2010. The effects of phenological mismatches on demography. Philos. Trans. R. Soc. B, Biol. Sci. 365:3177–3186. DOI:10.1098/rstb.2010.0148
NOAA. National Centers for Environmental Information, Monthly Global Climate Report for Annual 2023, published online January 2024, retrieved on December 18, 2024 from https://www.ncei.noaa.gov/access/monitoring/monthly-report/global/202313.
PANCHEN, Z.A., R.B. PRIMACK, A.S. GALLINAT, B. NORDT, A.D. STEVENS, Y. DU, & R. FAHEY. 2014. Herbarium specimens, photographs, and field observa-tions show Philadelphia area plants are responding to climate change. Amer. J. Bot. 101:751–756. DOI:10.3732/ajb.1100198
PARK, D.S., I. BRECKHEIMER, A.C. WILLIAMS, E. LAW, A.M. ELLISON, & C.C. DAVIS. 2018. Herbarium specimens reveal substantial and unexpected variation in phenological sensitivity across the eastern United States. Phil. Trans. R. Soc. B 374:20170394. https://doi.org/10.1098/rstb.2017.0394
PARK, D.S., X. FENG, S. AKIYAMA, M. ARDIYANI, N. AVENDAÑO, Z. BARINA, B. BÄRTSCHI, M. BELGRANO, J. BETANCUR, R. BIJMOER, A. BOGAERTS, A. CANO, J. DANIHELKA, A. GARG, D.E. GIBLIN, R. GOGOI, A. GUGGISBERG, M. HYVÄRINEN, S.A. JAMES, R.J. SEBOLA, T. KATAGIRI, J.A. KENNEDY, T. SH. KOMIL, B. LEE, S.M.L. LEE, D. MAGRI, R. MARCUCCI, S. MASINDE, D. MELNIKOV, P. MRÁZ, W. MULENKO, P. MUSILI, G. MWACHALA, B.E. NELSON, C. NIEZGODA, C. NOVOA SEPÚLVEDA, S. ORLI, A. PATON, S. PAYETTE, K.D. PERKINS, M.J. PONCE, H. RAINER, L. RASINGAM, H. RUSTIAMI, N.M. SHIYAN, C.S. BJORÅ, J. SOLOMON, F. STAUFFER, A. SUMADIJAYA, M. THIÉBAUT, B.M. THIERS, H. TSUBOTA, A. VAUGHAN, R. VIRTANEN, T.J.S. WHITFELD, D. ZHANG, F.O. ZULOAGA, & C.C. DAVIS. 2023. The colo-nial legacy of herbaria. Nat. Hum. Behav. 7:1059–1068. DOI:10.1038/s41562-023-01616-7
PARK, I.W., S.J. MAZER, & T. RAMIREZ-PARADA. 2025. Herbarium specimens as sources of phenological data. In: M.D. Schwartz, eds. Phenology: An integrative environmental science. Springer, Cham, Switzerland. Pp. 405–428. DOI:10.1007/978-3-031-75027-4_18
PELÁEZ M., J.-M. GAILLARD, K. BOLLMANN, M. HEURICH, & M. REHNUS. 2020. Large-scale variation in birth timing and synchrony of a large herbivore along the latitudinal and altitudinal gradients. J. Anim. Ecol. 89:1906–1917. https://doi.org/10.1111/1365-2656.13251
PRIMACK, D., C. IMBRES, R.B. PRIMACK, A.J. MILLER-RUSHING, & P. DEL TREDICI. 2004. Herbarium specimens demonstrate earlier flowering times in response to warming in Boston. Amer. J. Bot. 91:1260–1264. DOI:10.3732/ajb.91.8.1260
R CORE TEAM. 2023. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/
RICHARDSON, A.D., K. HUFKENS, X. LI, & T.R. AULT. 2019. Testing Hopkins’ bioclimatic law with Phenocam data. Appl. Pl. Sci. 7. DOI:10.1002/aps3.1228.
SCHLEIP, C., T. RUTISHAUSER, J. LUTERBACHER, & A. MENZEL. 2008. Time series modeling and central European temperature impact assessment of phenological records over the last 250 years, J. Geophys. Res. 113: G04026. DOI:10.1029/2007JG000646.
SOLTIS, P.S. 2017. Digitization of herbaria enables novel research. Amer. J. Bot.104:1281–1284. DOI:10.3732/ajb.1700281
SONG, Z., Y.H. FU, Y. DU, L. LI, X. OUYANG, W. YE, & Z. HUANG. 2020. Flowering phenology of a widespread perennial herb shows contrasting re-sponses to global warming between humid and non-humid regions. Funct. Ecol. DOI:10.1111/1365-2435.13634
SERNEC Data Portal. 2024. https://sernecportal.org/index.php.
SUZUKI-OHNO, Y., J. YOKOYAMA, T. NAKASHIZUKA, & M. KAWATA. 2020. Estimating possible bumblebee range shifts in response to climate and land cover changes. Sci. Rep. 10:19622. DOI:10.1038/s41598-020-76164-5
SZABÓ, B., E. VINCZE, & B. CZÚCZ. 2016. Flowering phenological changes in relation to climate change in Hungary. Int. J. Biometeorol. 60:1347–1356. DOI:10.1007/s00484-015-1128-1
VISSER, M.E. & P. GIENAPP. 2019. Evolutionary and demographic consequences of phenological mismatches. Nat. Ecol. Evol. 3:879–885. DOI:10.1038/s41559-019-0880-8
WEAKLEY, A.S., & SOUTHEASTERN FLORA TEAM. 2024. Flora of the southeastern United States. University of North Carolina Herbarium, North Carolina Botanical Garden, Chapel Hill, U.S.A. Retrieved from https://fsus.ncbg.unc.edu.
WICKHAM, H. 2016. ggplot2: Elegant graphics for data analysis. Springer-Verlag, New York, U.S.A.
WOLKOVICH, E.M., T.J. DAVIES, H. SCHAEFER, E.E. CLELAND, B.I. COOK, S.E. TRAVERS, C.G. WILLIS, & C.C. DAVIS. 2013. Temperature-dependent shifts in phenology contribute to the success of exotic species with climate change. Amer. J. Bot. 100:1407–1421. DOI:10.3732/ajb.1200478
Descargas
Publicado
Cómo citar
Número
Sección
Licencia
Derechos de autor 2025 Botanical Research Institute of Texas

Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0.